Con 8 años, Jodie Holmes (Caroline Wolfson) vive en una base militar con sus padres adoptivos, Felipe y Susan. Desde su nacimiento, Jodie ha tenido una extraña conexión psíquica con una misteriosa entidad llamada Aiden, a través de quien puede llevar a cabo muchos actos telepáticos extraños y aterradores, como poseer personas, estrangular hasta la muerte, y manipular ciertos objetos. Después de un incidente con unos niños del vecindario, dando como resultado que Aiden casi mate a uno de ellos, los padres de Jodie buscan ayuda psiquiátrica para su condición. Esto les lleva a los investigadores Nathan Dawkins (Willem Dafoe) y Cole Freeman (Kadeem Hardison) del Departamento de Actividad Paranormal (DPA) con los que la dejan indefinidamente.
Bajo el cuidado de los dos científicos, Jodie aprende a controlar a Aiden y los poderes que ambos comparten. Durante este tiempo, Nathan se entera de que su mujer y su hija murieron en un accidente de coche, situación que lo hace entrar en un estado de gran depresión. Al tratar de consolarlo, Jodie descubre que ella puede canalizar espíritus de los muertos para ayudar a que hablen con los vivos a través de una conexión psíquica causada por el contacto físico con los vivos. Ser capaz de hablar con su familia trae a Nathan comodidad. A medida que pasan los años, Jodie (Ellen Page), busca su independencia, tanto de los médicos como de Aiden, y trata varias veces de vivir una vida normal. Cada intento termina en un desastre y resulta en la necesidad de ser salvada por Aiden.
En un momento, Nathan es informado por sus superiores de que su condensador, un portal que conecta el mundo de los vivos con el mundo de los muertos, llamado el "Inframundo", va fuera de control y pide la ayuda de Jodie. Después de desafiar muchas entidades hostiles, Jodie logra cerrar el condensador y advierte a Nathan no dejar construir otro. Esto llama la atención de la CIA, que envía al agente Ryan Clayton (Eric Winter) para reclutar a Jodie. Aunque ella se niega al principio, no se le da la opción y de mala gana se va con él. Después de semanas de entrenamiento, Jodie es efectivizada y se convierte en agente. En la CIA Jodie va a varias misiones, a menudo con Ryan, por quien comienza a sentirse atraída. Dependiendo de la elección del jugador, Jodie puede entrar en una relación romántica con Ryan.
En una misión, Jodie es enviada a un país africano a asesinar a un señor de guerra (Warlord). Con la ayuda de Aiden y un niño llamado Salim consigue su objetivo. Una de las víctimas del atentado se revela ser el padre de Salim. Finalmente es recogida por Ryan. En el avión de regreso a la base, Jodie se enfureció al escuchar en las noticias que el hombre que mató no era un señor de guerra, sino el presidente democrático del país. A pesar de las súplicas de Ryan, huye en digusto lanzandose del helicóptero. Tildada de traidora, huye a través del país de las fuerzas de la CIA, contra quienes tiene que luchar en muchas ocasiones. En el camino, se hace amiga de un grupo de personas sin hogar, también ayudando a dar a luz a una niña llamada Zoey, hija de la única mujer del grupo. Luego de ser llevada por un policía e intentar ser capturada por las fuerzas de la ley, Jodie huye echándose a andar por el camino. Así llega al desierto, donde conoce una familia de nativos americanos a quienes salva de una entidad malévola.
Después de todo lo sucedido, Jodie se reencuentra con Cole, donde empiezan a entablar una agradable conversación caminando por el parque. Jodie se entera que su madre, Norah Gray, está en un hospital psiquiátrico desde que nació, por lo que habla con Cole diciéndole que irá a verla allí no importa lo que pase. A Cole no le parece buena idea pero finalmente cede. En la habitación, Jodie se vincula con ella mediante Aiden, y se entera de que Norah tenía una relación similar a una entidad que la CIA temía fuese un peligro para sí misma y para Jodie. En esta situación fue que, después de dar vida a Jodie, le inyectaron un suero que la dejó catatónica. Al marcharse de la habitación, la CIA la captura. Es llevada a la oficina de Nathan, quien le dice que la CIA está dispuesta a dejarla ir y vivir su vida si hiciera un último favor.
Una instalación militar china, ha construido su propio condensador. Desesperados por mantener la tecnología del condensador exclusiva de la CIA y sus aliados, envían a Jodie a destruir el mismo. Ryan y sus antiguos colegas de la CIA también han sido enviados. Haciendo trekking a través de una aldea abandonada y completamente cubierta por nieve, el equipo se las arregla para seguir a un convoy hacia un hangar donde se encuentra la entrada a la instalación secreta, donde Jodie y Ryan, disfrazados con los uniformes de los dos soldados ejecutados anteriormente por Aiden, cogen un submarino (Ya que esta instalación se encuentra bajo el agua). Para empeorar las cosas, Aiden es separado de Jodie por un campo de contención destinado a mantener a las entidades fuera del mundo de los vivos. Así se las arregla para desactivar el campo de contención, liberando a Jodie y a Ryan quienes habían sido previamente capturados por el general chino. Jodie destruye el condensador y ambos hacen su huida. Aquí es cuando Ryan le revela a Jodie que la amaba, ya que sentía que estaba por morir congelado.
De vuelta en la CIA, Nathan le da una nueva identidad y un cheque con valor de 500 000 dólares. Sin embargo, antes de que ella se fuera, Nathan le revela un condensador en miniatura que construyó para hablar sólo con su familia. Por desgracia, cuando realizan la conexión psíquica, se da cuenta de que sus acciones están haciendo sufrir a su mujer y a su hija. Jodie se va de la oficina de Nathan y al llamar al ascensor, es capturada por el jefe de la CIA, General McGrath, quien le informa que la consideran peligrosa y que van a hacer con ella lo que le hicieron a su madre. La atan en una habitación, y luego Nathan aparece y le informa que ha decidido cerrar el campo de contención del condensador para así fusionar los dos mundos y hacer que la muerte ya no tenga sentido. Aiden está débil para liberar a Jodie, pero finalmente llama la atención de Ryan y Cole, quienes estaban conversando, y los conduce a ella. Después de que Nathan logre cerrar el campo de contención, los tres van hacia el corazón del condensador, el "Sol Negro", con la intención de destruirlo.
Durante el trayecto hacia el Sol Negro, Cole es lesionado por las entidades y no puede continuar. Ya dentro del domo del Sol Negro, el cinturón de contención de Jodie comienza a fallar y Ryan sacrifica su propia seguridad para mantener a Jodie viva. Jodie se enfrenta a Nathan, y aquí pueden suceder 3 acontecimientos diferentes: Si Jodie invita a la razón Nathan se suicida. Si falla al hacerlo, entonces recibe un disparo que le impacta en el hombro haciendo que o Aiden le mate, o que Ryan y Nathan se maten entre ellos. De cualquier forma, Nathan se reúne con su familia y le pide a Jodie que destruya el Sol Negro. Cuando Jodie finalmente apaga el control del condensador, tiene una serie de visiones que le hacen darse cuenta de que Aiden es su hermano mellizo fallecido al nacer.
Después de apagar la máquina, Jodie termina en un pasillo, donde ella (y el jugador) tienen la opción de regresar a la vida, o pasar al más allá.
- Si el jugador decide irse al más allá, Ryan (en caso de estar vivo) llorará desconsoladamente junto al cadáver de Jodie y saldrán una serie de escenas donde se ve a Zoey, la hija de Martes, en un posible futuro post-apocalíptico donde solo ella se interpone entre el inframundo y la humanidad. En este final es revelado que Zoey posee cierto don especial, haciendo alusión a que ella es como Jodie.
- Si el jugador decide volver a la vida, Jodie sobrevive a la explosión del condensador, pero pierde su conexión psíquica con Aiden. Dependiendo de las opciones anteriores, Cole y Ryan también pueden sobrevivir a la explosión. Los recuerdos del pasado de Jodie van desapareciendo poco a poco y decide comenzar una nueva vida. En este punto, el jugador elige si la nueva vida de Jodie es estar sola, con Zoey, con Jay (el nativo americano a quien conoce en el desierto), o con Ryan (en caso de haber sobrevivido).
- La elección de estar sola, con Jay o con Ryan revela que Aiden sigue vigilando a Jodie a pesar de que su vínculo se haya roto. Después de descubrir la presencia de Aiden, Jodie revela sus sueños de un posible futuro post-apocalíptico donde solo ella se interpone entre el inframundo y la humanidad.
- La elección de Zoey muestra a Jodie volviendo con sus viejos amigos (Stan, Martes, su hija Zoey y los que hayan sobrevivido), que ya no son indigentes. El final muestra que Jodie enfrenta el futuro post-apocalíptico con Zoey a su lado.
Otro posible final ocurre si el jugador no logra destruir el Sol Negro, en cuyo caso las entidades matarán a Jodie y su alma será golpeada por la culpa después de que la vida esté destruida por el Inframundo
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